Si bien se estima que la demanda mundial de alimentos se duplicará para 2050, la producción agrícola de todo el planeta solo aumentó un poco más de 25% en las últimas dos décadas. Por ello, el objetivo de producir alimentos para la humanidad parece impracticable bajo el sistema de producción actual. 

La revolución verde trajo consigo un aumento significativo en la productividad de los cultivos por la introducción de variedades de especies mejoradas genéticamente, pesticidas y fertilizantes de origen sintético, pero su éxito se podría considerar relativo a lo largo del tiempo, debido al impacto negativo generado desde el punto de vista ambiental por muchas de sus prácticas. Incluso considerando los aspectos positivos relacionados con este cambio en el sistema de producción, numerosos trabajos han demostrado que, en la actualidad, los rendimientos se han estancado -o incluso disminuido- en todo el planeta para los principales cultivos de consumo humano, como maíz, arroz y trigo, que en su conjunto, representan más de la mitad de la ingesta calórica de origen vegetal para el hombre. 
Este proceso ha sido determinado por las crecientes limitaciones ambientales que enfrentan los cultivos, incluidas la falta de agua, la contaminación de los suelos y numerosos efectores emergentes de origen biológico (patógenos), que generan pérdidas anuales superiores a los 30.000 millones de dólares en cultivos de todo el planeta. La aplicación de fertilizantes químicos forma parte de las prácticas agrícolas esenciales desde hace varias décadas, pero su uso inapropiado ha conducido a la degradación del suelo, la contaminación de napas freáticas con pesticidas y compuestos químicos y la emisión de gases de efecto invernadero a la atmósfera, con el consecuente proceso de calentamiento global. 
La intensificación sostenible de la agricultura tiene como objetivo primario garantizar altos rendimientos, sin agotar los recursos naturales en el medioambiente pero, en muchos casos, estos sistemas de producción han experimentado falencias que no han podido explicarse o revertirse por la adición exógena de fertilizantes de origen mineral. Esta condición ha coincidido y además co-relacionado con la presencia de bajos contenidos de materia orgánica y carbono en el suelo y con ello, una menor biodiversidad microbiana. 

Los microorganismos y sus microbiomas asociados a las plantas proporcionan verdaderos servicios ecosistémicos para promover el crecimiento, desarrollo, sanidad y estado fisiológico ante condiciones de estrés abiótico. En esta nota se exploran diferentes conceptos asociados a la interacción de las plantas con los microorganismos del suelo, así como un número de prácticas que en la actualidad tienden a tecnificarse o manipularse con el objetivo de mejorar la producción y rentabilidad de cultivos de manera sostenible. 

Las plantas y el concepto de holobionte

Las plantas son organismos sésiles anclados al suelo a través de sus raíces. Las plantas albergan en sus tejidos, o en la proximidad de estos, una fascinante diversidad de microrganismos que colectivamente se conocen con el nombre de microbiota. El material genético de la microbiota asociado con la planta, y que representa los genomas de cada microorganismo asociado, se conoce con el nombre de microbioma. 

En la naturaleza, las plantas están expuestas de manera permanente a diferentes situaciones de estrés, tanto de origen biótico como abiótico y, para sobrevivir, han desarrollado una cantidad de respuestas fisiológicas, bioquímicas y moleculares con el objetivo de mantener la homeostasis y proteger sus células, tejidos e integridad funcional. Esta respuesta se ha definido de manera general como tolerancia, resistencia o resiliencia de las plantas a condiciones desfavorables. 

Durante décadas, estos mecanismos han sido abordados por la ciencia de manera lineal, ignorando la complejidad de las interacciones bióticas establecidas por las plantas con su microbiota, que ha demostrado en los últimos años y de manera consistente, que posee la capacidad de modificar el resultado de la respuesta de la planta a tales condiciones. 

Así, la atención de los investigadores se ha centrado en el efecto de la microbiota de las plantas a nivel del crecimiento, desarrollo y respuesta a las condiciones adversas, desde la perspectiva del holobionte que, en pocas palabras, implica la integración de organismos y funciones biológicas (es decir, la planta y todos los organismos con las que ella establece interacción) en un tiempo y espacio determinados. 

Bajo esta mirada, se ha postulado que las plantas tienen habilidad natural para reclutar activamente su propia microbiota, a través de la liberación de compuestos y nutrientes a la rizosfera que tienen la capacidad de estimular selectivamente tanto el crecimiento, como la actividad biológica de ciertos grupos microbianos considerados beneficiosos para ellas. Así, las raíces y el suelo que las rodea, constituyen uno de los ecosistemas más ricos y diversos del planeta. 

La alta concentración de vida microbiana en la fina capa de suelo que rodea a las raíces, definida como rizosfera, se explica por la liberación de nutrientes y productos ricos en carbono provenientes de la fotosíntesis, que se consideran una fuente inmejorable de alimento y perpetuación para los microorganismos reclutados y seleccionados en esta fracción del suelo. Las plantas producen y exudan metabolitos que pueden afectar el ensamblaje del microbioma, incluso antes de que los microbios alcancen la superficie de la raíz, donde se enfrentan con el sistema inmunológico de la planta. 

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En la actualidad es posible generar un modelo integrado de las plantas y su microbiota rizosférica, en términos del concepto de holobionte, donde todos sus socios se benefician de esta interacción. En el caso particular de las plantas, los beneficios de este relacionamiento han sido claramente documentados y reconocidos a nivel de la supresión de enfermedades y el aumento de la resistencia a condiciones de estrés abiótico.

Supresión de enfermedades

Desde el punto de vista de la planta, la coexistencia en un holobionte le otorga una clara ventaja a nivel de su crecimiento y desarrollo. La microbiota del suelo le brinda silenciosamente valiosos servicios ecosistémicos al aumentar su resiliencia a cualquier tipo de daño inducido por perturbaciones de origen ambiental o biológico. Las plantas que experimentan ataques de patógenos o insectos, reclutan activamente miembros beneficiosos de la microbiota de la rizosfera con el objetivo de que las ayuden a superar tales condiciones desfavorables en un fenómeno definido como “grito por ayuda” (cry for help). 

Los estudios han demostrado que la formación de una comunidad microbiana beneficiosa en la raíz está mediada por cambios en la expresión génica y alteraciones en la exudación de la raíz en respuesta al ataque de patógenos. Se considera que los microorganismos de la rizosfera proporcionan una primera línea de defensa contra las infecciones por patógenos que se transmiten por el suelo y, en algunos casos, la presencia de ciertos grupos funcionales en la cercanía de la planta determina la inducción de una respuesta fisiológica sistémica en la planta. 

Los suelos supresores de enfermedades se han definido como suelos en los que el patógeno no puede establecerse o persistir debido a la actividad antagónica de la microbiota, que a menudo, se relaciona con la competencia por los recursos disponibles o la presencia de mecanismos antagónicos específicos. 

La supresión de patógenos en los suelos en general se ve reforzada por diferentes prácticas agrícolas, como la incorporación de enmiendas orgánicas o aquellas prácticas que aumentan la actividad microbiana total y la competencia por los recursos en el suelo. Así, la supresión general, es eficaz contra una amplia gama de patógenos, pero no es transferible entre diferentes tipos de suelo. 

En contrapartida, la supresión específica ocurre cuando un subconjunto específico de microorganismos interfiere con el ciclo de infección de un patógeno. La supresividad específica se puede transferir entre diferentes tipos de suelo, introduciendo cantidades muy pequeñas (1-10%) de suelo supresor en un suelo afectado. En los últimos años, diferentes estudios que utilizan nuevas tecnologías independientes del cultivo comenzaron a desentrañar la identidad de los microorganismos responsables en suelos supresores de enfermedades y esto ha generado nuevas estrategias de abordaje y tratamiento de diferentes patologías. 

Homeostasis en condiciones de estrés abiótico

La evidencia actual sugiere que el microbioma de la rizosfera no sólo está involucrado en la respuesta de las plantas frente a patógenos, sino que también está involucrado en la protección de las plantas contra el ambiente. Se ha demostrado que las bacterias de la rizósfera provocan un estado de tolerancia sistémica inducida frente a diferentes condiciones de estrés abiótico, tales como salinidad, sequía y deficiencia o exceso de ciertos nutrientes en el suelo. 

Numerosos trabajos asocian la presencia de ciertos grupos de bacterias en la rizósfera con la activación de mecanismos tendientes a mejorar de manera general el crecimiento y tolerancia de la planta al estrés. Un claro ejemplo de esta interpretación se relaciona con la biodisposición y absorción de nutrientes a través de la solubilización de fosfatos, la producción de sideróforos o la fijación biológica de nitrógeno, que han servido como marca de selección de microorganismos benéficos para el tratamiento de cultivos durante décadas. 

Recientemente, la capacidad de las bacterias asociadas a las plantas para producir moléculas con actividad biológica, como ciertas fitohormonas y entre ellas el ácido indol-3-acético (AIA) ha sido otra marca de selección de gran interés por parte de las empresas desarrolladoras de inoculantes. 
Más recientemente, la capacidad de ciertos microorganismos para producir solutos compatibles y aumentar la capacidad de retener agua en las células o tejidos, así como la expresión de ciertas actividades enzimáticas favorables para la planta en condiciones de estrés, como la actividad ACC desaminasa y la depleción de los niveles de etileno en las plantas inoculadas, se han convertido en nuevas marcas de selección de principios activos para la formulación de inoculantes. 

Comprender cómo la dinámica y las funciones del microbioma puede cambiar la respuesta de las plantas a perturbaciones ambientales puede definir nuevas estrategias para el diseño de comunidades microbianas con fines de mitigación de estrés en condiciones de cultivo. De hecho, la utilización de enmiendas biológicas en suelos de baja calidad o afectados por condiciones de deterioro hídrico ha tenido un efecto de estimulación de las comunidades microbianas naturalmente adaptadas a tales condiciones y a una respuesta eficiente de las plantas establecidas en estos suelos. 

Uso de comunidades microbianas para promover el crecimiento y la sanidad vegetal

Métodos tradicionales
La aplicación de microorganismos o consorcios microbianos destinados a proteger a las plantas de patógenos o de estrés abiótico y mejorar su productividad en condiciones agronómicas, se ha basado a la fecha en la selección de cepas o poblaciones de bacterias de interés por sus capacidades naturales y su incorporación a cultivos en diferentes estadios de desarrollo, o la introducción de sustancias con capacidad de modificar las condiciones físico-químicas del suelo pero de manera indirecta, la actividad de las poblaciones microbianas. 
Las enmiendas comprenden sustancias de origen mineral (inorgánicas), orgánico o biológico (enmiendas biológicas) que se utilizan en prácticas agrícolas para optimizar las características físico-químicas del suelo y así aumentar la productividad de los cultivos. Dentro de las enmiendas inorgánicas se detalla el uso de carbonato de calcio (cal), vermiculita, perlita o arena, entre otros, y se han utilizado principalmente para reducir el impacto de la acidez o la salinidad de los suelos. 

En el caso de las enmiendas biológicas, además de optimizar aspectos físico-químicos del sustrato, se considera que modifican las características biológicas a nivel de la composición y funcionalidad de la rizósfera. También pueden conducir a un aumento de la biomasa vegetal provocada por un aumento de los exudados de las raíces y por ello se las consideran como una estrategia de manipulación del microbioma. 

Las enmiendas orgánicas o biológicas tradicionales incluyen la aplicación de una variedad de aditivos al suelo que actúan como fuente de energía para bacterias heterótrofas, hongos e invertebrados beneficiosos para las plantas. La aplicación a largo plazo de fertilizantes u enmiendas orgánicas tradicionales conduce a un aumento sostenido de la cantidad y diversidad microbiana de la rizósfera, cuya composición es dependiente del tipo de enmienda utilizada. 

A modo de ejemplo, podemos mencionar que el uso de estiércol, huesos de animales, desechos de cultivos y productos de compostaje, entre otros, han sido utilizados durante varios siglos para aumentar el crecimiento de las plantas debido a su alto contenido en nutrientes o materia orgánica. Sin embargo, de manera indirecta, han sido responsables de modificar la composición y funcionalidad del microbioma de la planta. 

Estos fenómenos no han sido completamente comprendidos y manipulados con fines productivos y por ello se desconoce el verdadero impacto en el proceso general. Las prácticas agrícolas como la rotación de cultivos, la labranza y los cultivos mixtos también han tenido un fuerte impacto en el acondicionamiento y la variación del microbioma del suelo. 

Se observaron modificaciones significativas de las comunidades bacterianas del suelo y de la raíz de diferentes cultivos en sistemas de producción modificados por el uso de enmiendas orgánicas tradicionales o debido a la práctica de cultivo y labranza utilizadas. Los inoculantes o biofertilizantes de origen microbiano incluyen una o número definido de cepas seleccionadas que tienen atributos beneficiosos para aumentar la productividad de las plantas y protegerlas contra patógenos. 

Considerando que el nitrógeno es el nutriente más importante para las plantas, el mercado global de biofertilizantes ha sido dominado por productos que contienen microorganismos bio-disponibilizadores o fijadores de nitrógeno, como los rizobios y azospirilos. 

Sin embargo, otras bacterias del suelo han sido utilizadas por su capacidad de bio-disponer otros elementos minerales, como en el caso de la solubilización de fósforo o potasio por ciertas pseudomonas, o del hierro y micronutrientes por bacterias productoras de sideróforos. Adicionalmente, bacterias con capacidad de fitoestimular el crecimiento por la producción de compuestos con actividad biológica, como fitohormonas y enzimas, ha sido un carácter de selección de principios activos. 

Esta concepción ha llevado al desarrollo de biofertilizantes microbianos o inoculantes de "diseño" que incluyen una o más especies o cepas bacterianas que se complementan funcionalmente entre sí. En este contexto, el uso, diseño y manipulación de los microbiomas para impulsar la productividad y la resiliencia de las plantas a condiciones desfavorables parece ser el camino evolutivo natural para este tipo de tecnologías.

¡Una mirada al presente y al futuro…!

El microbioma se define en la actualidad como el "segundo genoma" de un organismo, y por ello influye fuertemente en crecimiento, desarrollo, salud y bienestar general. Así, tanto el diagnóstico como la generación de terapias o formas de tratamiento en plantas, animales y humanos dependerá en gran medida de la comprensión y manipulación de las funciones de estos microbiomas. 

Pensando un poco, resulta casi imposible evitar la comparación entre la rizósfera de la planta y el microbioma intestinal de los humanos, o la flora de la filósfera de una hoja y el microbioma de la piel. Más de un centenar de enfermedades han sido asociadas con cambios en el microbioma intestinal, y se considera que una mejor comprensión de esta asociación contribuirá al desarrollo de una "medicina personalizada" que reemplazará a la terapia tradicional de cada paciente. Tanto el uso de probióticos (microorganismos benéficos) como prebióticos (compuestos que inducen el crecimiento o la actividad de tales microorganismos) ha ganado mucho terreno a nivel del tratamiento de alteraciones intestinales en humanos. 

El equivalente de este modelo en las plantas sería la rizósfera, donde los probióticos introducidos serían las bacterias benéficas (inoculantes) y los prebióticos, sustratos o aditivos que modifican la composición del microbioma de las raíces. Los microbiomas radicales (de manera similar a los intestinales), influyen en la disponibilidad de nutrientes, crecimiento y desarrollo del organismo huésped. 

Se ha demostrado de manera concluyente que las plantas reclutan y "diseñan" activamente su microbioma a través de exudados y la investigación adicional puede revelar mecanismos equivalentes para varios órganos humanos colonizados por microorganismos. 

Ingeniería de microbiomas

El microbioma de la raíz es el principal determinante para el desarrollo y crecimiento de una planta y la manipulación de este microbioma tiene el potencial de mejorar aún más estas características. El microbioma de la rizosfera se puede manipular mediante el acondicionamiento del suelo por el uso de enmiendas, como de discutió previamente, o mediante la adición/activación de moléculas de señal o sustratos (dentro de los que podemos incluir los exudados de las raíces) para inducir o atraer la microbiota deseada. 

Las moléculas de señalización de las plantas, como el ácido salicílico, cumarinas, ácido málico, la camalexina y los benzoxazinoides, así como diversos exudados de raíces que contienen azúcares, aminoácidos, ácidos orgánicos, factores de crecimiento, etc., influyen fuertemente en la composición y dinámica de la rizósfera, lo que ofrece la posibilidad de usar tales moléculas para modular la composición y funcionalidad de microbiomas de manera intencionada. 

Los exudados fenólicos de las raíces tienen, por ejemplo, un papel en el acondicionamiento del microbioma y efectos benéficos para la supresión de enfermedades o en la captación de hierro en el suelo. Identificar qué exudados atraen qué microbios es una tarea valiosa por delante porque permitirá el uso específico de estos compuestos para atraer y mantener bacterias benéficas. 

Como una alternativa tecnológica, el suelo también puede inocularse con microorganismos con capacidad de modificar de manera positiva la estructura de las comunidades microbianas del suelo y la rizósfera. 

Por otro lado, se ha demostrado que el microbioma de la semilla mejora la germinación, la supervivencia y el rendimiento de las plantas, y puede heredarse durante generaciones. Las bacterias endófitas de semillas, que definen su microbioma, pueden proliferar y colonizar la espermósfera (equivalente en la semilla de la rizosfera en la raíz) en el suelo, luego la rizósfera, posteriormente la planta y así pasar a la siguiente generación. 

De la misma manera que los exudados de las raíces reclutan microorganismos beneficiosos en la rizosfera, las semillas lo hacen a nivel de la espermósfera pero, a diferencia de éstas, las raíces actúan como control para seleccionar los socios estratégicos de la planta en la naturaleza. 
Curiosamente, las plantas también expulsan bacterias patógenas de la rizosfera, pero los mecanismos por los que tales microorganismos entran y salen del holobionte requieren de más investigación. Los consorcios microbianos artificiales (CMA) se asemejan a la biología sintética que puede reconstruir la estructura y función del microbioma vegetal. 

Es posible componer un CMA que contenga múltiples funciones para la promoción del crecimiento o aumento de la resiliencia de las plantas. Esto puede resolver algunos de los inconvenientes de los biofertilizantes microbianos tradicionales, como la incompatibilidad del huésped, la competitividad ineficaz con los microbios autóctonos y la inadaptabilidad al entorno local. 

Los diversos pasos involucrados en el diseño del CMA ideal incluyen seleccionar el origen de los microbios, obtener y cultivar los microorganismos centrales, optimizar las interacciones microbianas de acuerdo con su compatibilidad y evaluar la eficacia de estos consorcios. 

La reproducción del microbioma se puede lograr basándose en el principio de que la planta huésped exhibe rasgos que favorecen a los microbios beneficiosos a lo largo de generaciones. Esto implica seleccionar indirectamente el microbioma al permitir que el anfitrión analice qué subconjuntos de microorganismos pueden interactuar con él y cuáles se transmitirán verticalmente a su descendencia. 

Este método se basa en la propagación de un fenotipo del huésped que se ve afectado significativamente por el microbioma. El método de desarrollo y trasplante de microbiomas tiene potencial en diversas aplicaciones, incluida la promoción del crecimiento o la capacidad de aumentar la resistencia a estrés biótico y abiótico. Sin embargo, la investigación futura debe centrarse en optimizar el método de selección, cuantificar el cambio generacional para rastrear el cambio intergeneracional dentro del microbioma, garantizar la estabilidad de los microbiomas seleccionados, desarrollar métodos prácticos de trasplante y evaluar su funcionalidad para mejorar la producción de cultivos. 

Sabemos que el genotipo de la planta juega un papel crucial en el ensamblaje y función de los microbiomas rizosféricos. Esto sugiere que la selección y el mejoramiento de cultivares 'amigables con los microbios' puede ofrecer un enorme potencial para mejorar los rendimientos de los cultivos. 

A nivel del microbioma, los diferentes genotipos de plantas también atraen en un grado variable microbios beneficiosos y supresores de enfermedades y reestructuran su ensamblaje de microbiomas a través de la variación en los exudados de las raíces. 

Con este fin, las "plantas de diseño" podrían modificarse genéticamente para liberar exudados que atraigan y mantengan los microbiomas beneficiosos en el tiempo. Las comunidades ricas en especies microbianas suelen ser más eficientes y productivas que las comunidades pobres, ya que utilizan los recursos limitados de manera más eficiente. 

Recientemente se propuso que las comunidades sintéticas microbianas (SynCom) se puedan usar como inoculantes para producir sustratos de crecimiento de plantas con las características deseadas, como el control biológico de patógenos específicos o la promoción del crecimiento de las plantas. La composición de las comunidades sintéticas fue un factor determinante para el crecimiento de plantas y la inhibición de patógenos. 

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Todo comienza en la espermósfera

La germinación de semillas es un paso crucial para el desarrollo de las plantas y la producción agrícola. El proceso de germinación comienza con la absorción de agua por la semilla seca y se completa cuando la punta de la radícula es visible. La afluencia de agua en las células de las semillas genera alteraciones estructurales temporales, en particular membranas, que conducen a una fuga inmediata y rápida de solutos y metabolitos de bajo peso molecular en la solución de imbibición circundante. En las semillas mucilaginosas, el mucílago compuesto principalmente de pectinas y hemicelulosas se libera rápidamente de la superficie de la semilla durante la imbibición y luego se degrada a dióxido de carbono y azúcares solubles en presencia de comunidades microbianas del suelo. 

Esta degradación aumenta la biomasa microbiana y promueve el crecimiento temprano de las plántulas. Esta zona específica de interacciones que rodean a las semillas, entre el suelo, las comunidades microbianas transmitidas por las semillas y las semillas germinadas, fue completamente estudiada y denominada espermósfera. 

A pesar de la naturaleza transitoria de la espermosfera, las asociaciones iniciadas dentro de ella tienen impactos duraderos en las plantas porque son cruciales para la implementación futura de la rizosfera vegetal, que influye significativamente en el crecimiento de las plantas y el rendimiento de los cultivos. Pese a su gran importancia, la espermósfera sigue siendo poco estudiada en comparación con los trabajos sobre la germinación de semillas y la rizosfera. 

A pesar de la capacidad de ciertas bacterias benéficas para mejorar la germinación y el crecimiento temprano de las plántulas mediante la inoculación, muy pocos trabajos se han focalizado en el impacto del uso de tales microorganismos en las poblaciones de bacterias nativas o su transición del microbioma de la semilla al de la planta. 
La ingeniería de la espermósfera representa un desafío particular y una estrategia de manipulación anticipada del microbioma de la planta.